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lunedì 6 febbraio 2012

La rivincita dei cyclostomi!

Il mio rapporto con lamprede e missine è sempre stato di neutrale indifferenza. Ho cominciato a conoscerle in dettaglio all'università, nei documentari e nei libri di zoologia. In quanto allevatore e studioso dei pesci, le ho sempre trattate con rispetto e viste con un leggero alone di mistero.
Ma, un pò per sentimenti miei, un pò forse a causa di quello che mi è sempre stato insegnato su questi due gruppi di animali, non ho mai pensato potessero essere particolarmente speciali.
Da circa un anno dedico la mia attenzione e i miei studi ai pesci fossili, in particolare agli "agnati" e, per mia fortuna, sto riscoprendo un mondo magico che nessuno fin'ora mi aveva insegnato.
Lamprede e missine (chiamate "affettuosamente" cyclostomi, o pesci dalla bocca circolare), sono molto più speciali di quanto avrei mai detto.
Eppure, ai più sembrano solo bizzarri animali con il corpo allungato e senza bocca, con disgustose abitudini parassite e poca attrattiva dal punto di vista scientifico (per non parlare di quello estetico – non sono di certo i soggetti più ricercati per i documentari-).

Credo che questo problema nasca da cosa viene sovente insegnato riguardo ai cyclostomi.
Spesso si pensa che l'evoluzione dei vertebrati sia una storia raccontata solo da spettacolari fossili, da passaggi evolutivi straordinari, da forme di vita complesse e meravigliose. Per tanto, cosa volete che siano due miseri gruppi di animali che strisciano (meglio, nuotano), non hanno la bocca e si nutrono di piccolissimi animali o sono parassiti?
Pensate che il buon Linneo nel 1758, anno della pubblicazione del suo Systema Naturae, classificò le missine come vermi intestinali e le lamprede come vertebrati degenerati. Non un bel giudizio, che diamine!
Ma il più grande problema è che gli scienziati non sono mai stati d'accordo sulla posizione filogenetica di questi due gruppi, e, quindi, sulla loro importanza dal punto di vista dello studio dell'evoluzione dei vertebrati.

La settimana scorsa ho partecipato ad un convegno, organizzato dall'Università degli Studi di Milano, sulla variabilità fenotipica e in particolare sui ciclidi (un gruppo di pesci d'acqua dolce molto plastici, con un numero spropositato di specie tutte filogeneticamente molto vicine) e sulle piante. In quell'occasione, ho avuto modo di provare (grazie anche al mio contributo) come siano lontane le metodologie e le idee di chi studia la filogenesi dei fossili e di chi invece si occupa dei viventi.
Il "problema cyclostomi" racchiude in se questa (a volte feroce) diatriba.

A partire dalla fine degli anni 70 e con l'avvento dell'analisi cladistica, in cui la posizione dei taxa all'interno dell'analisi filogenetica è data principalmente da caratteri del fenotipo, apparve chiaro che Cyclostomata (la cui monofilia era già stata ipotizzata e largamente accettata per buona parte del 20' secolo - Yalden, 1985 -) non fosse un gruppo monofiletico ma parafiletico. Questo perché, a livello morfologico, lamprede e missine sono abbastanza diverse, soprattutto dal punto di vista dell’anatomia interna.
Secondo varie analisi su base morfologica,  le missine andavano a disporsi alla base di Vertebrata, con le lamprede che invece cadevano in posizione più derivata, come sister – group dei vertebrati.
In questo senso, lo studio dei "cyclostomi" poteva fornire importanti indicazioni sull'evoluzione dei vertebrati, in cui le missine avrebbero rappresentato la condizione generale dei primi vertebrati, mentre le lamprede invece avrebbero fornito dati sulle caratteristiche dell'antenato comune tra esse e i vertebrati con la bocca (Janvier, 1981).

Cladogramma che illustra le posizioni di missine, lamprede e gnathostomi come vengono indicate da varie analisi filogenetiche su base morfologica (ad esempio, Lovtrup 1977). Secondo queste ultime, Cyclostomata è parafiletico.

Il grande sviluppo della biologia molecolare e delle analisi filogenetiche basate sullo studio delle sequenze molecolari, portò invece ad un ribaltamento di fronte e, inevitabilmente, a grandi contrasti con il pensiero dei "morfologi". Numerose analisi basate su dati molecolari confermavano la monofilia di Cyclostomata, che cadeva alla base di Vertebrata, e calcolavano il tempo di divergenza di tale gruppo dal resto dei vertebrati a circa 470 – 500 milioni di anni fa.

                          Come appaiono le relazioni tra missine, lamprede e gnathostomi da anilisi su base molecolare                  
(ad esempio, Delarbre et al., 2002). Qui Cyclostomata è monofiletico.
Fu l'inizio di una grande battaglia, ideologica e metodologica, con i biologi che difendevano la loro idea e le loro analisi basate sul genotipo, e i morfologi che reputavano le prove della monofilia dei cyclostomi su base molecolare troppo inconsistenti, sia per la ancora dubbia posizione dei gruppi intorno a Vertebrata (le relazioni tra urochordati, cephalocordati e vertebrati sono ancora ballerine, soprattutto in base al metodo scelto), sia per il forte contrasto tra il metodo cladistico morfologico e le analisi filogenetiche basate sulle sequenze molecolari (vedere ad esempio, Near 2009).

In un conflitto apparentemente senza via d'uscita, ecco spuntare un terzo metodo pacificatore, che unisce (in un certo senso) o quantomeno avvicina le due differenti metodologie.
Heimberg e un vistoso numero di coautori (2010), hanno pubblicato uno studio filogenetico basato su questo terzo metodo, che ha permesso di confermare la monofilia dei cyclostomi (o, meglio, di dare un grande contributo al supporto di tale ipotesi), convincendo anche alcuni tra quegli studiosi che si erano sempre detti contrari a questa ipotesi (tra cui il grande Philippe Janvier).
La loro analisi filogenetica utilizza i dati provenienti dallo studio dei microRNAs.

I microRNAs (detti miRNAs) sono piccole porzioni di RNA (per chi non sapesse cos’è, consultare un buon testo di biologia – se posso consigliarvi, questo è quello che uso io - ), che costituiscono circa l’1% del patrimonio genetico dei vertebrati e che svolgono un ruolo chiave durante lo sviluppo embrionale e il differenziamento delle cellule (quindi, un po’ come per i geni Hox, regolano lo sviluppo delle cellule durante la formazione dell’organismo intero, per dirlo in maniera semplice). Inoltre, cosa assolutamente importante, sono fortemente conservativi, ossia vengono mantenuti invariati (identici o fortemente simili) anche dopo eventi di speciazione, tale che possono essere considerati come segni distintivi di un ramo filogenetico. 
In tal senso, essi sono dati biologici (genotipici) che possono essere analizzati secondo il metodo cladistico come se fossero caratteri fenotipici (quindi, come assenza/presenza di gruppi di miRNAs).
E’ esattamente quello che serviva per unire le metodologie dei biologi molecolari con quelle dei morfologi. In futuro, credo che l’utilizzo di questo tipo di dati servirà a fare maggior chiarezza su alcuni importanti passaggi evolutivi e a risolvere varie diatribe.

Ma torniamo ai cyclostomi:
Heimberg et al. (2010), oltre a mostrare come l’espressione di vari miRNAs delle lamprade (e in parte anche delle missine, benchè si conosca ancora poco del genoma di questi animali) sia molto simile a quella degli gnathostomi, tale da poter dimostrarne l’omologia (e che quindi, nel caso di fossero ancora dubbi, che lamprede e missine sono strettamente collegate agli altri vertebrati), rivelano come lamprede e missine condividano quattro famiglie di miRNAs, presenti solo in questi due gruppi di animali (e altre porzioni di RNA). 
In base a questo, quindi, questi quattro gruppi di miRNAs possono essere considerati come caratteri distintivi dei cyclostomi, fornendo un forte dato a supporto della monofilia di questo clade (per altro, forse una volta che verranno ampliati gli studi molecolari sulle missine, ancora incompleti, il numero di famiglie di miRNAs condivise potrebbe aumentare).
E, per finire (e per fare in modo che chi non crede ai cyclostomi si ricreda) Heimberg et al. forniscono un’ampia revisione dei caratteri fenotipici (quindi, sia anatomici che fisiologici) utilizzati nelle analisi filogenetiche dei cyclostomi (le quali, non supportavano la monofilia di tale gruppo), rivelando che molti di essi sono frutto di errori di codifica, fasulli, non utili o inapplicabili.

Grazie a questo (e almeno per ora) i cyiclostomi possono abbracciarsi e gioire: hanno vinto la loro battaglia.

Particolare dell'apparato boccale di Myxina glutinosa: molto primitva o troppo evoluta?

Ma la più grande implicazione di questo studio, sta nel cambiamento che i cyclostomi hanno adesso per gli occhi di chi studia l’evoluzione dei vertebrati.
Un tempo, si pensava che missine e lamprede rappresentassero stadi graduali dell’ evoluzione dei vertebrati verso lo sviluppo delle mascelle.
Le missine erano considerati morfologicamente simili all’antenato comune di tutti i vertebrati, e le lamprede erano viste come uno stadio intermedio.
Ora però, dobbiamo vedere i cyclostomi sotto una luce diversa.
Ora che sono un gruppo monofiletico, e che quindi non appartengono alla linea che ha portato allo sviluppo degli altri vertebrati, poiché si sono separati da essi prima che questi ultimi intrapresero il loro principale sviluppo, dobbiamo essere coscienti che i cyclostomi possono dirci molto poco, o quasi nulla, dell’evoluzione dei vertebrati primitivi.
Heimberg et al. concludono affermando che l’antenato comune di tutti i vertebrati (ciclostomi + altri vertebrati) probabilmente era morfologicamente (quindi, fenotipicamente, visto che nulla sappiamo del genotipo) molto più complesso degli attuali cyclostomi.
Missine e lamprede rappresenterebbero così un particolarissimo (e, secondo me, estremamente affascinante) caso di regressione di caratteri all’interno del gruppo dei vertebrati. E’ come se questi due gruppi, nel corso del tempo e originandosi da un antenato morfologicamente più complesso rispetto alla loro forma attuale, avessero piano piano perso alcuni caratteri “tipici dei primi vertebrati” e avessero assunto una morfologia talmente derivata dalla condizione di base da essere (mal) interpretabile come primitiva. 
Forse, esse sono così strane non perchè possiedono arcaiche morfologie, ma perchè troppo derivate rispetto alla condizione primaria!
In poche parole: ci hanno fregato!

Missine e lamprede non sono dei semplici vertebrati primitivi portatori di una antica forma (agnata) caduta in disuso, come si pensava prima, ma dei “pesci” la cui storia è ancora largamente da scoprire e comprendere.
E credo la loro lezione più grande sia che forse sappiamo così poco dell’evoluzione e di come si sviluppa la vita, che dobbiamo sempre tenerci pronti pensando che quello che pensiamo di sapere oggi potrebbe rivelarsi diverso (anche molto diverso) in futuro….

Ringrazio Philippe Janvier per le nostre conversazioni sull'argomento (e sottolineo che buona parte di questo post deriva dal suo commento su PNAS - 2010 - all'articolo di Heimberg et al., 2010)

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Bibliografia:
- Delarbre C., Gallut C., Barriel V., Janvier P., Gachelin G. 2002
Complete mitochondrial DNA of the hagfish, Eptatretus burgeri: The comparative analysis of mitochondrial DNA sequences strongly supports the cyclostome monophyly.  
Mol Phylogenet Evol 22: 184 - 192
- Heimberg A.M., Cowper - Sal·lari R., Sémon M., Donoghue P.J.C., Peterson K.J. 2010
 microRNAs reveal the interrelationships of hagfish, lamprey, and gnathostomes and the nature of the ancestral vertebrate.
PNAS 107: 19379 - 19383
- Janvier P. 1981
The phylogeny of the Craniata, with particular reference to the sigificance of fossil "agnathans". Journal of Vertebrate Paleontology 1: 121 - 159
- Janvier P. 2010
microRNAs revive old views about jawless vertebrate divergence and evolution.  
PNAS 107: 19137 - 19138
- Lovtrup S. 1977
The Phylogeny of Vertebrata (Wiley, New York)

- Near T.J. 2009
Conflict and resolution between phylogenies inferred from molecular and phenotypic data sets for hagfish, lampreys and gnathostomes.  
J Exp Zoolog B Mol Dev Evol 312: 1-13

- Yalden D. 1985
Feeding mechanisms as evidence for cyclostome monophyly.  
Zool J Linn Soc 84: 291 - 300

1 commento:

Stefano Rossignoli ha detto...

Spettacolare e, finalmente, un evoluzionista flessibile!!!!
Complimenti!
Stefano.